这部游戏讲述的是一个名为德特茅斯的衰落小镇下掩埋着一个古老的废弃王国，名叫圣巢。这个王国被瘟疫所侵蚀而废弃，废弃的原因则是因为名为辐光的光之古神，她可以通过思想来传播瘟疫，被瘟疫侵蚀的虫子都会被本能所支配，失去心智。 这个王国的主人——苍白之王，自然不会坐视不管，他在圣巢范围之下的深渊，利用另一种远古力量“虚空”可以压制光明的特性，制造了容器一族。其中一位被选中的容器用来封印瘟疫，并被命名为空洞骑士。为了封印的稳固，白王寻找了三个守梦人来进一步巩固封印，三位守梦人的名称分别为守望者 - 卢瑞恩，导师 - 莫诺蒙，野兽 - 赫拉。
但之后苍白之王不知去向，不完美的容器的力量的也变得逐渐虚弱，最终被辐光控制。
主角就要穿过圣巢的各地，在安息之地中，我们受到曾经辐光的信徒和眷族——飞蛾族唯一留下的族人的帮助，获得了和辐光力量同源的梦之武器——梦之钉。梦之钉可以读取生物内心的想法，并可以打破守梦人的保护，进入到其梦境之中杀死守梦人。杀死了三位守梦人并解开封印后，可选的结局有到达十字路里的黑卵神殿打败空洞骑士或去到在“寻神者”更新中新加入的地点“神居”并挑战圣巢万神殿。根据选择不同，有五个结局：
第一结局【空洞骑士】：在未获得虚空之心的情况下，直接打败空洞骑士后，取代其成为空洞骑士；
第二结局【封印的同胞】：在获得虚空之心后，在大黄蜂的帮助下，击败和取代空洞骑士，最终和大黄蜂被反锁在黑卵圣巢里，并且大黄蜂将成为新的一个守梦人。
第三结局【不再有梦】：获得虚空之心后，在大黄蜂进入黑卵控制住空洞骑士时，用梦之钉进入和辐光战斗，击败辐光并吞噬光芒。
第四结局【拥抱虚空】：获得虚空之心后，在神居挑战圣巢万神殿，与42位boss战斗，并最终击败无上辐光，借由寻神者的信仰和调谐晋升成为虚空之神、彻底地消灭光芒。寻神者的外界躯壳被虚空所侵蚀，其力量危及整个圣巢；在黑卵门口等待的大黄蜂遇见了自内部走出的空洞骑士，圣巢前途未卜...
第五结局【拥抱虚空】：在外界为寻神者送达娇嫩的花，并获得虚空之心后，在神居挑战圣巢万神殿，与42位boss战斗，并最终击败无上辐光，借由寻神者的信仰和调谐晋升成为虚空之神、彻底地消灭光芒。但寻神者本应被虚空侵蚀的外壳反被花朵的力量净化消失，虚空并没有泄露到圣巢之内；在黑卵门口等待的大黄蜂也遇见了自内部走出的空洞骑士，不同的是此时光明和黑暗都沉寂了，或许这就是圣巢最终的归宿吧。
